一艘巨型外星无人探测器正朝地球飞来，持续发送着奇怪的电波信号。强大的信号导致海水沸腾，干扰了临近的星舰，并造成了广泛的破坏。这时，詹姆斯·柯克中将和他的船员们在刚刚完成了让斯波克上校复活的任务后，驾驶着从克林贡人那里夺来的猛禽舰（现更名为“赏金号”）从瓦肯星返回，虽然他们已经预见到将面临军事法庭的审判。其中，他们被指控盗窃了联邦的星舰进取号，并要为其损坏承担责任。在这个紧要关头，仍在恢复中的斯波克发现，这艘外星探测器正试图与地球上的座头鲸沟通。但不幸的是，早在三个世纪前，座头鲸因为过度捕猎而灭绝。于是，柯克下令“赏金号”进入引力弹射状态，利用太阳的引力场穿越时空，回到20世纪晚期。星舰最终于1986年抵达美国加利福尼亚州的旧金山市，船员们将星舰隐蔽在金门公园的一片草坪上。接着，他们展开了一系列任务，寻找能够与外星探测器沟通的鲸鱼、能装载鲸鱼的容器，以及为猛禽舰恢复能源供应的材料，因为星舰在时空旅行中几乎耗尽了能量。柯克和斯波克得到了鲸类专家吉莉安·泰勒博士的帮助，她在索萨利托的一家鲸鱼机构照料两头座头鲸。经历了许多困难后，包括让泰勒相信他们确实来自未来，进取号的船员们成功营救了两头座头鲸，并把它们带到未来，及时拯救了地球。随后，船员们被带到联邦委员会面前，面对多项指控。斯波克尽管不是被告，但也与其他船员一同面对审判。最后，由于他们最近的英勇表现，除了对柯克中将的指控外，其他所有指控都被撤销。柯克由于以高级军官身份违反命令被判有罪，并被象征性地降职为上校以示惩戒；然而，为表彰其英勇行为，他被任命为联邦星舰进取号-A的舰长。泰勒博士选择留在23世纪，与进取号船员一起，加入星际舰队并成为一名科学官。情节的支线展示了斯波克慢慢恢复记忆，接受和获取人类传统，并承认自己的情感。在影片开始时，他不能理解母亲询问他的"感觉"的意义；到最后，他已经足够意识到"感觉"对人类的重要性，并请父亲转告母亲，他"感觉良好"。