警方为应对不明生物而研发了G3系统，这套系统的设计是基于不明生物4号，也就是假面骑士古迦的力量。G3系统的使用者是一位名叫冰川诚的警察，个性真诚但稍显粗心。另一警方部门在一座荒岛上发现了古代文明，并对此进行了解码。当不明生物再次出现并使G3无法匹敌时，神秘的金色假面骑士亚极陀登场。这位假面骑士是由一位失忆青年津上翔一变身而成，最初由于无法掌控力量而攻击G3。翔一暂住在美杉义彦的家庭里，与拥有超能力的风谷真鱼相识，真鱼还协助翔一四处探寻他丢失的记忆，并遇到了葦原凉。凉从父亲的遗物中找到一本记事本，里面提到的名字却无人知悉。在调查父亲死因后，他发现自己是另外一个假面骑士——磯烙使。磯烙使是不完整的亚极陀，因此凉在变身磯烙使后会产生后遗症。有一次他身陷险境，却被一名因超古代文明遗传因子而诞生的青年所救。之后出现的不明生物也陆续被翔一、凉以及诚所击败。后来，凉误以为女友被亚极陀杀害，导致磯烙使与亚极陀对峙。而因为亚极陀多次拯救G3，G3加入了对抗磯烙使的战斗。然而，尽管G3与亚极陀联手，仍然无法战胜磯烙使，因此警方研发了更强大的武器——G3-X。在G3-X和亚极陀的合作下，虽然不明生物越来越强，但仍被消灭。第三位假面骑士由木野薫变身，他虽然优先攻击不明生物，但亦会对磯烙使和亚极陀出手，因为他认为只有自己存在即可。随后，他被强化后的磯烙使击败，又被凉所救，从而发生改变。原来，这名神秘青年是远古使用黑暗力量的创造者，他派遣水之精灵对付三位假面骑士及G3。起初四人无法胜敌，但翔一打破了恐惧，令亚极陀的力量更进一步，合他们四人的力量将其打败。在警方和真鱼的调查下，发现翔一的姐姐木雪菜曾经变成亚极陀，而其他拥有超能力的人最终也会变成亚极陀。真鱼更因发现其父之死与亚极陀有关而与翔一疏远。此时，黑暗的创造者亲自出击，意图收回翔一等人的力量，并决定消灭所有人类，以杜绝更多亚极陀的诞生。于是他派出风、地、水三精灵，翔一、凉和诚的最终决战由此展开。